Flodpärlmusslans påverkan på öringens furagering och byteshantering över tid

Transkript

1 Flodpärlmusslans påverkan på öringens furagering och byteshantering över tid The freshwater pearl mussel s effect on the trout s foraging and prey handling over time Thom Höglund Fakulteten för hälsa, natur- och teknikvetenskap Biologi C-uppsats 15 hp Martin Österling & John Piccolo Larry Greenberg augusti :73

2 Sammanfattning Flodpärlmusslan (Margaritifera margaritifera. L) har en obligatorisk fas i sin komplexa livcykel där den lever som parasit på antingen öringens (Salmo trutta, L) eller laxens (Salmo salar, L) gälar. För värdfisken skulle detta kunna innebära en ökad energikostnad när den födosöker i rinnande vatten. Öringens furagering består i att den finner en utgångspunkt (eng. focal point) i strömmen utifrån vilken den fångar sina byten. I denna studie undersöks det om en infektion av flodpärlmusslans glochidielarver på öring påverkar öringens födointag och hantering av födan. Sextio årsungar av öring infekterades med glochidielarver av känd koncentration, och deras födosökning mättes över en 10-veckors period för att bedöma effekten av den växande mussellarven i jämförelse med en icke-infekterad (kontrollgrupp) grupp fiskar. Individuella födoförsök, tio försök per mätningstillfällena, utfördes i ett strömakvarium där en enskild öring matades med drivande föda i fem minuter. Bytet släpptes ned i strömmen med två sekunders intervall, antalet byten räknades och furageringsbeteendet observerades. Födoförsöken genomfördes med två veckors intervall. Vid försöken hittades inga signifikanta skillnader med avseende på: 1) antalet fångade byten, 2) proportionen av fångade byten av försökets första tre minuter, eller 3) de rumsliga aspekterna av öringens utgångspunkt. Vidare uppmättes ingen signifikant effekt av tid på furageringsframgången på den infekterade gruppen jämfört med kontrollgruppen. Däremot var det ett högre antal infekterade individer som spottade ut byten jämfört med kontrollgruppen. Skillnaden i utspottade byten pekar på att infektionen har en negativ påverkan på fiskarnas furageringsförmåga. Dock visade försöken inga resultat som stödjer tidigare studier där signifikant skillnad erhållits med avseende på födointag. Förklaring till detta kan finnas i metodskillnader mellan denna och tidigare studier, inklusive skillnad i typ av byte, strömakvarier, ursprungsström för musslorna och öringen och infektionsgrad hos de infekterade fiskarna samt kontrollgruppen.

3 Abstract The freshwater pearl mussel (Margaritifera margaritifera, L) has a mandatory phase of its complex life cycle where it lives as a parasite on the gills of either trout (Salmo trutta, L) or salmon (Salmo salar, L). For the host fish this could mean an increased cost when it forages in running water. The trout s foraging consists of finding a focal point in the stream from where it catches its prey. This study examines whether an infection of the freshwater pearl mussel s glochidium larva on the gills of brown trout affect trout foraging. Sixty juvenile (0+) brown trout were infected with glochidium larva of a known concentration, and trout foraging behaviour was measured over a 10-week period to assess the effects of the growing mussel larvae of the fish compared to non-infected (control) fish. Individual feeding trials, ten replicates for each session, were conducted in a stream aquarium where a single trout was fed drifting prey for five minutes. The prey were released into the stream every two seconds, the number of prey captured was counted, and the foraging behavior was characterized. Feeding trials were conducted at two-week intervals. No significant differences between the infected and control groups were found for: 1) the number of prey eaten, 2) the proportion of prey eaten during the first three minutes of the trial, or 3) location of the focal points. Furthermore, there was no significant effect of time on foraging success of the infected group compared to the control group. However, there was a higher number of infected individuals who spat out the prey compared with the control group. The difference in rejected prey suggests that the infection has a negative impact on the fish s foraging ability. However, the results of this experiment do not support previous studies, where a significant difference was obtained with respect to food intake. This might be explained by differences in experimental protocol between this and previous studies, including differences in prey type, stream aquaria, stream origins of mussels and trout, and the infection status of infected and control fish.

4 Inledning Flodpärlmusslan (FPM) (Margaritifera margaritifera. L) är en långlivad mollusk i klassen bivalvia. Dess långa livstid är en del i FPMs livsstrategi, vilket bidrar till att den har en reproduktionsperiod på upp till 75 år (Bauer, 1987). Den långa livslängden kan vara en anpassning till den näringsfattiga miljön FPM lever i, vilket i sin tur kan vara en anpassning till att alla honor inte reproducerar sig varje år (Hastie & Young, 2003). FPM hittas i näringsfattiga vattendrag och tillhör hotkategorin endangered (EN) i rödlistan (IUCN, 2014) pga störningar i den fysiska och kemiska miljö där den lever (Geist, Kuhen 2008, Strayer et al., 2004, Österling et al., 2010). I Europa har stor del av beståndet flodpärlmusslor haft en misslyckad reproduktion de senaste åren (Geist, 2010). Flodpärlmusslan har en komplicerad livscykel som innefattar ett glochidiestadie där en larv fäster på gälarna hos en lax (Salmo salar, L) eller öring (Salmo trutta, L)(Geist, 2010). De har två separata kön men honorna är hermafroditer under situationer där populationsdensiteten är låg (Bauer, 1987). Reproduktionen sker under sommaren då honmusslor blir befruktade. Glochidielarverna släpps ut i vattnet under sensommaren, och kan stöta på en värdfisk när den flyter passivt med strömmen (Hastie och Young, 2003). När en glochidielarv når en värdfisk fäster den på värdfiskens gälar och inom 6 till 12 timmar är den inkapslad i en skyddande cysta av fiskens epitelceller (Rogers-Lowery och Dimock, 2006). Glochidielarverna spenderar ungefär 11 månader som parasit på värdfisken. Under parasitperioden tillväxer de 6-10 gånger i storlek för att sedan lämna värdfisken som en juvenil mussla (Bauer, 1994). De nästkommande åren, ca 5-10 år, lever de juvenila musslorna nedgrävda i bottensubstratet för att sedan ta sig till sedimentytan och påbörja sitt liv som filtrerare. Vid ungefär 20 års ålder blir flodpärlmusslan könsmogen (Bauer, 1987). Eftersom flodpärlmusslan parasiterar på öringen kan detta medföra en nedsättning i öringens fitness. Intressant är då att kartlägga i vilken utsträckning det påverkar öringens furagering och behandling av födan. Öringen födosöker genom att hitta en utgångspunkt, focal point, i strömmen där den fångar sina byten. Tidigare studier har visat att öring med hög infektion inte fångar lika många byten som öringar med låg infektion (Lundberg, 2013; Österling et al., 2014). För att kunna förutse olika furageringsbeteendet utvecklade MacArthur och Pianka (1966) samt Emlem (1966) teorier rörande djurens optimering av deras furagering. Grunden för dessa teorier är att djur väljer föda så att de optimerar sin nettoenergi. Ur detta har olika modeller kring beräkning utvecklats, men i sin enklaste form kan den i detta fall förklaras som att öringens nettoenergi (NEI) beräknas genom bruttoenergin (GEI) minus energikostnader (EC) (Piccolo et al. 2014). Det gäller då för öringen att optimera NEI genom att ha ett högt GEI och ett lågt EC. GEI, det vill säga mängden intagen energi, beror bland annat på vattenhastigheten och djup (Piccolo m.fl, 2007; Piccolo m.fl, 2008; Hill och Grossman, 1993), vattnets temperatur (Watz och Piccolo, 2010) och huruvida det är natt eller dag (Watz m. fl., 2013) då detta är faktorer som påverkar fiskens furagering. Denna studie är en vidareutveckling på de tidigare akvarieförsök på öringens furagering på Karlstad universitet (Lundberg, 2013; Österling et al., 2014). Skillnaden mot tidigare försök består i att en kontrollgrupp införs som inte infekteras av glochidielarver, samt att matningsförsök genomfördes vid fem tillfällen under hela försökstiden och inte enbart som en start och en slutmätning. Försöken gick ut på att se om det gick att finna en skillnad i furagering mellan den infekterade gruppen och den obehandlade gruppen över försökstiden. Vid tidigare försöka på Karlstad universitet har det observerats att de juvenila öringarna som används vid akvarieförsök inte alltid sväljer de byten de fångar. Dock har ingen studie kvantifierat antalet utspottade byten. Dessa studier har visat på att hög-infekterade öringar fångar fler byten än låg-infekterade (Lundberg, 2013; Österling et al., 2014). En skillnad i utspottade byten, där de

5 infekterade öringarna spottar ut fler byten än kontrollgruppen, skulle då vara en faktor i skillnaden av antal fångade byten. Hög-infekterade öringar fångade mer byten än låg-infekterade både under den första och sista minuten i 5 minuters akvarieförsök (Österling et al., 2014). Utifrån detta väcktes frågan huruvida fördelningen av bytesfångsten under försökens gång skiljer sig mellan infekterade och icke infekterade fiskar. Om gloshidielarvernas parasitering på öringen skulle medföra en nedsatt fitness hos öringen skulle detta kunna yttra sig i fördelningen av fångade byten över tid. Om infekterade fiskar fångar en mindre mängd byte än infekterade fiskar medför detta att de erhåller en mindre mängd bruttoenergi. I ett tidigare försök erhölls ingen signifikant skillnad när fiskens utfall för att fånga ett byte mättes. Då med avseende på om det skedde uppströms eller nedström mellan hög- och låg-infekterade fiskar (Lundberg, 2013). En utveckling av denna mätning av fiskens rörelse är att räkna antalet byten av focal point hos fiskarna. Då förflyttning kräver energi skulle en minskning av bruttoenergi i form av fångade byten möjligtvis kunna påverka öringens vilja till förflyttning. Samma skillnad i energiintag skulle möjligen kunna ge utslag på födointag över tid. Detta då öringens NEI är kopplad till dess tillväxt som i sin tur är en faktor av dess fitness (Piccolo et al. 2014). Hypoteserna var att 1) infekterade fiskar äter färre byten än icke-infekterade fiskar2) infekterade fiskar spottar ut fler byten än icke-infekterade fiskar 3) större del av bytesfångsten sker tidigt i försöket hos den infekterade gruppen än hos den icke-infekterade 4) de infekterade fiskarna är mindre benägna att byta focal point än de icke-infekterade fiskarna 5) skillnaden i födointag mellan infekterade och icke-infekterade fiskar ökar över tiden. Metod Data samlas in från akvarieförsök på infekterade öringar samt en kontrollgrupp av icke-infekterade fiskar av ålder 0+. Öringarna, vars ursprung Gullspångsån, införskaffades från Fortums fiskodling i Brattfors. Öringarna infekterades med glochidielarver från 10 stycken musslor som var insamlade från Älgån. Sextio öringar blandades med glochidielarver med en koncentration på larver/l för att få individerna infekterade (Österling och Mejdell-Larsen, 2013). Detta skedde den 29/8 2013, två veckor innan första försökstillfället. Kontrollgruppen och den infekterade gruppen höll sedan åtskilda. Den infekterade gruppen hade ett medel på ±187.9 larver/fisk. Detta värde samlades in genom att de infekterade fiskarnas gälar inspekterades manuellt efter försöken genomförts och fiskarna avlivats. Akvariet som användes som strömakvarium var 2.00 m långt. I akvariet skapades ett experimentområde med en längd på 1.10 m, en höjd på 0.16 m och en bredd på 0.26 m. För att efterlikna en naturlig ström installerades en pump (Hailea pond pump p 25000) som pumpade vatten ur ett vattenreservakvarium in i strömakvariet (Figur 1). Strömakvariet hade i sin tur hade en avrinning till vattenreservakvarium. Vattenpumpens volymhastighet var 5 L/s från pumpen in i strömakvariet och där skapades en ström med en medelhastighet på 0.13 m/s. Utflödet bestod av tre separata rör som ledde till vattenreserven då detta bidrar till att fiskar som placerar sig långt bak i testakvariet inte enkelt kan avgöra vart bytet kommer passera i avseende på akvariets bredd. Vid starten och slutet av strömmen avgränsades in- och utflöde med finmaskigt galler för att förhindra fiskarna att simma utanför strömmen. Vid starten bekläddes även gallret med ett grovmaskigt skumgummi med funktionen att jämna ut flödet ur röret för att efterlikna en naturlig ström. Botten av strömakvariet täcktes av fint grus som mot slutet av akvariet bildar en sluttning för att efterlikna en attraktiv plats för en focal point som finns i fiskens naturliga habitat. Två större

6 stenar placerades även i mitten av akvariet, med avsikt att skapa ett naturligt habitat och erbjuda en naturlig focal point (Figur 1). Fig. 1. Försöksakvariet (sett från sidan) var 2.00 m långt med en ström med längd 1.10 m, höjd 0.16 m och bredd Försöksområdet i strömmen avgränsas av finmaskigt galler i båda ändarna. En större sten placeras i mitten av strömmen och en grussluttning i bortre änden. Försöken genomfördes vid fem tillfällen med två veckors mellanrum. Första försöket gjordes den 11 september, två veckor efter infektionsbehandlingen, och den sista behandlingen gjordes 7 november. Innan försöken svältes fiskarna i 24 timmar. En fisk placerades sedan i akvariet och när den acklimatiserat sig, vilket tog mellan fem och tio minuter, samt tog byten som släpptes ned påbörjades försöket. Försöken filmades med en filmkamera av modellen Canon coolpix 800. Matningen av fiskarna skedde genom att saltkräfta (Artemia salina) av märket Fina fisken som förvarats frysta men tinats upp. Födan släpptes ned i en separat ström som leder till början av strömakvariet (Figur 1). Den separata strömmen drevs av en vattenpump (Eheim, serier 07081) som spolar ned bytet i ett rör, slangen mynnar under vattnet i början av strömakvariet. Byten släpps sedan med målet att släppa ett byte varannan sekund i 5 minuter, detta varierar dock på grund av den mänskliga faktorn. Medel för antal byten som släpptes i var ±11.26 byten/5 min, eller 26.61±2.25 byten/min. Denna hastighet på introduceringen av byten användes för att säkerställa att jämförelsen mellan försöken gjordes vid fiskarnas maximala furageringshastighet. Under tiden försöket pågick räknades antal fångade byten samt antal utspottade byten. Från videofilmerna iakttogs fiskarnas förändring i focal point samt tidsmässiga fördelning av fångade byten. Antalet fångade byten beräknades genom att räkna antalet byten som fisken fångar minus de byten som den spottar ut. Fiskarna delades sedan in i rörliga och stillastående fiskar. Detta gjordes genom att en fisk ansågs vara rörlig om den bytte focal point mer än två gånger med ett avstånd större än två fisklängder under de fem minuterna försöket pågår (Österling et al., 2014). Den tidsmässiga fördelningen räknas på hur stor andel av den totala mängden ätna byten som äts under de 3 första minuterna för att sedan jämföras med andelen byten som äts över hela försökstiden. Dataanalysen genomfördes med programmet OpenOffice och dess kalkyleringsfunktioner. Hypoteserna testades genom att medelvärden för den infekterade gruppen och den icke-infekterade gruppen jämfördes med ett t-test när enbart två medelvärden skulle jämföras och two-way anova när flera försöks medelvärden skulle jämföras. Signifikant skillnad ansågs erhållas om testen angav ett p-värde lägre än 0.05.

7 Resultat Resultaten från videofilmerna visar att det inte var någon signifikant skillnad i antal fångade byten mellan den infekterade och den icke infekterade gruppen (t-test; t = 0,893; df = 98; p = 0.37). Antalet fångade byten hos de infekterade fiskarna var ± och hos de icke-infekterade ± Det var heller ingen skillnad i antalet fångade byten mellan den infekterade och den icke infekterade gruppen när de utspottade bytena inte var medräknade (t-test; t = 0,21; df = 98; p = 0.84). Det fanns inte heller någon signifikant skillnad mellan de infekterade och icke-infekterade grupperna över tiden (two-way anova; F(4, 90) = 0,79; p = 0,53) (Figur 2). Fångade byten Vecka Fig. 2. Antal fångade byten hos infekterade (grå) och icke infekterade fiskar (svart) vid de fem mättillfällena. Analys av fiskarnas furagering gjordes även för andel fångade byten under de tre första minuterna av försöken. Ur detta syntes ingen signifikant skillnad mellan den första och sista mätningen när den infekterade gruppen och den icke-infekterade gruppen jämfördes (two-way anova; F(1,36) = 2,06; p = 0,16). De infekterade fiskarna spottade ut fler byten än de icke-infekterade fiskarna (two-way anova; F(1, 90) = 6,59; p = 0,01) (Figur 3). Dock kan ingen signifikant skillnad läsas ut som en förändring över tid (two-way anova; F(4, 90) = 0,99; p = 0,42). Antal utspottade byten Icke-infekterad Infekterad Fig. 3. Utspottade byten hos infekterade och icke-infekterade fiskar.

8 Sist analyserades om det var någon skillnad i rörelsemönstret beroende av infektion. Analysen av videofilmerna visar att det inte var någon signifikant skillnad mellan antal stillastående fiskar inom den infekterade och den icke-infekterade gruppen med avseende på tid (two-way anova; F(1, 36) = 2,8; p = 0,15). Diskussion Tidigare studier har visat en signifikant skillnad mellan antalet fångade byten både mellan icke/låginfekterade och infekterade fiskar (Lundberg, 2013; Sunnerstam, 2013; Österling et al., 2014). Vid min undersökning iakttogs ingen skillnad mellan de olika grupperna oavsett av om man bortsåg från den tidsmässiga skillnaden eller som en förändring över de olika mättillfällena. En möjlig anledning till utebliven skillnad är att bytet som användes vid tidigare försök inte längre fanns vid försäljning när detta försök skulle starta. Vid de tidigare försöken användes chironomider (vita mygglarver) och vid detta försök användes Artemia (saltkräfta). Det går att spekulera kring huruvida ett mer lätthanterligt byte skulle förändra den maximala furageringshastigheten hos fiskarna finns en risk att behandlingens effekt inte blev påtaglig. Om en predator utsätts för en tillräckligt stor mängd byten kommer den till slut att äta maximalt antal byten per tidsenhet enligt de funktionella responskurvorna (Holling, 1957). Om då de övriga begränsande faktorerna, till exempel ytan som jakten bedrivs på eller behandlingen av bytet, inte är starka kan prestationen mellan individer med olika infektion bli mindre tydliga. Österling m.fl. (2014) använde även ett större strömakvarium vilket kan påverka fiskens avstånd till födan. Vid inspektion av fiskarnas infektionsgrad efter försöken fanns att nästan alla fiskar var av hög infektionsgrad. Detta omöjliggör därmed en bedömning om skillnad mellan hög- samt låginfekterade fiskar, likt tidigare undersökningar (Lundberg, 2013; Sunnerstam, 2013). En annan orsak till skillnader jämfört med Lundbergs (2013) och Sunnerstams (2013) studier är att de använde fiskar från Gullspångsån och glochidielarver från musslor i Hiån. Sunnerstams studie gav ett medeltal av infektionsgrad på 0.71 ± 0.59 larver/fisk hos de låginfekterade och 202 ± 58 larver/fisk hos de höginfekterade. Detta att jämföra med denna studie där fiskarna hade en medelinfektion på ±187.9 larver/fisk och 0 larver/fisk i kontrollgruppen. I min studie användes fiskar från Gullspångsån medan glochidielarverna är från Älgån. Möjligheten finns att den stam av fisk som användes i Lundbergs och Sunnerstams försök var mer anpassad till att motstå en infektion av den stam av musslor som då användes. Sunnerstam nämner att en intressant utveckling av försöket vore att använda sig av en stam musslor och fiskar som kommer från samma vattendrag (Sunnerstam, 2013). De skulle då ha en evolutionär historia tillsammans och ge en mer naturtrogen relation mellan parasiten och värden (Österling och Mejdell-Larsen, 2013). Vid försöket av Österling et al (2014) användes inte en kontrollgrupp av icke-infekterade fiskar som i detta försök. Istället användes fiskar som utsattes för infektion som sedan klassades som låginfekterade eller höginfekterade. Att de låginfekterade fiskarna hade en hög fångsthastighet kan bero på att födosöksförmågan hos dessa är positivt kopplad till förmågan att göra sig av med musselinfektioner. En hypotes är att fisk som blir låginfekterade har ett bättre immunförsvar mot musselinfektioner och därför kan äta med högre hastighet eftersom larverna då 1) inte kapslas in på fiskens gälar 2) dör i högre utsträckning. En annan hypotes är att de låginfekterade fiskarna generellt är starkare och därför både bättre kan motstå musselinfektioner och äta med högre hastighet. Då ingen skillnad uppmättes i detta försök skulle de tidigare försökens resultat mellan icke infekterade och låginfekterade fiskar kunna förklaras genom att uppdelningen beror på fiskarnas fitness. Det skulle betyda att det i mitt försök fanns fiskar som åt med en lägre hastighet och fiskar som åt med en högre hastighet inom både den infekterade och den icke infekterade gruppen.

9 Den signifikanta skillnaden som uppmättes i antal utspottade byten visar på en skillnad i prestation och energikostnad mellan infekterade och icke infekterade fiskar. Utspottade byten ger ett försämrat nettointag av energi (NEI) samtidigt som fiskens behandling av födan medför en energikostnad (EC) (Piccolo et al. 2014). Vid en studie i ett litet akvarium och med hög bytesfrekvens må skillnader i bytesfångst slätas ut då prestationen för att fånga byten blir mindre. Dock blir själva behandlingen av bytet ett isolerat moment som vid hög bytesfrekvens kan ses som en flaskhals gentemot den maximala furageringshastigheten. Födobehandlingen skulle därför kunna bli ett moment där fiskar med sämre fysiska egenskaper, på grund av infektion, sätts under så pass stor press att de presterar sämre än icke-infekterade fiskar. En orsak till att det inte uppmättes någon signifikant skillnad i fördelningen av andel byten fångade över tid kan vara storleken på akvariet. Då det var ett litet akvarium och mycket byten är det relativt enkelt för fiskarna att fånga maximalt antal byten (MacArthur och Pianka, 1966; Emlem, 1966). Då målet med den höga bytestätheten var att försäkra oss om att vi erhåller en maximal furageringshastighet finns det anledning att tänka över akvariestorleken. Ett större akvarium kräver mer ansträngning från fiskarna vid furagering. Då det nu finns en risk att en fysisk skillnad mellan grupperna inte yttrar sig på grund av akvariets storlek och bytets tillgänglighet är detta ett sätt att ta försöket vidare. Rörande förändringar i focal point-positionen hittades inga skillnader mellan infekterade och icke infekterade fiskar. Även här kan man spekulera i att detta berodde på att försöken genomfördes i ett relativt litet akvarium. Då ett litet akvarium medför att bytet kan positionera sig på färre platser gentemot fiskens position. Oavsett fiskens position kommer därför byten att passera relativt nära fisken. Därför är det troligtvis inte lika gynnsamt för fisken att byta position i akvariet. Detta då en förflyttning troligen erbjuder en mer subtil förändring i bytesfrekvens än om fisken skulle befinna sig i ett större akvarium. I en mer naturlig miljö är bytets position mer svår att förutspå. För att finna en gynnsam position kan fisken därför behöva byta position för att maximera sin nettoenergi. Möjligheten finns att en infekterad fisk istället försöker spara på sin energi (Österling et al., 2014). En utveckling av försöket skulle kunna vara att använda ett större akvarium samt att använda fiskar och glochidielarver från samma vattendrag (Österling et al., 2014). Ett större akvarium skulle medföra en större utmaning för fiskarna i deras furagering och ge större utslag om behandlingen påverkar fisken. De tidigare försöken utsatte fiskarna för mer byten än de kan fånga (Lundberg, 2013; Sunnerstam, 2013; Österling m fl 2014). Mer naturliga förutsättningar skulle kunna erhållas om det laborerades med den bytestätheten. Lägre tätheter av byte kan ge en mer nyanserad bild av infektionen på fiskarnas furagering. En annan möjlig utveckling är att i ett större akvarium är att testa hypotesen att de infekterade fiskarna blir utmattade mot slutet och då fångar fler byten tidigare i försöket. Detta skulle kunna peka på försämrade fysiska förutsättningar på grund av infektion. Slutligen anser jag att det utifrån denna studies skillnader i resultat mot tidigare studier kan finnas orsak att genomföra mer långsiktiga studier på vad en infektion av FPM kan ha för effekt på öringen. Detta för att tillföra ännu en dimension till studieområdet.

10 Referenser Bauer G Reproductive strategy of the freshwater pearl mussel Margaritifera margaritifera. Journal of Animal Ecology. 56: Geist J Strategies for the conservation of endagered freshwater pearl mussels (Margaritifera margaritifera L.): a synthesis of Conservation Genetics and Ecology. Hydrobiologia. 644: Geist J. & Kuehn R Host-parasite interactions in oligotrophic stream ecosystems: the roles of life-history strategy and ecological niche. Molecular Ecology. 17: Hastie LC, Young MR Timing of spawning and glochidial release in Scottish freshwater pearl mussel (Margaritifera margaritifera) populations. Freshwater Biology 48: Hill J, Grossman GH An energetic model of microhabitat use for rainbow trout and rosyside dace. Ecology 74: Holling CS, The components of predation as revealed by a study of predation by small mammals of Neodiprion sertifer (Geoff.). University of British Columbia. Lundberg I Flodpärlmusslans (Margaritifera margaritifera) påverkan på öringens (Salmo trutta) födosök och rörelsemönster. C-uppstas, Biologi, Karlstad universitet MacArthur RH, Pianka PR On optimal use of a patchy enviroment. The American Naturalist. 100: Rogers-Lowery CL, Dimock RV Encapsulation of attached ectoparasitic glochidia larvae of freshwater mussels by epithelial tissue on fins of naive and resistant host fish. Biol Bull. 210: Piccolo JJ, Hughes NF, Bryant MD The effects of water depth on prey detection and capture by juvenile coho salmon and steelhead. Ecology of Freshwater Fish 16: Piccolo JJ, Hughes NF, Bryant D.M Development of net energy intake models for driftfeeding juvenile coho salmon and steelhead. Environmental Biology of Fishes. 83: Piccolo JJ, Hughes NF, Bryant MD Water velocity influences prey detection and capture by drift-feeding juvenile coho salmon (Oncorhynchus kisutch) and steelhead (Oncorhynchus mykiss irideus). Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 65: Piccolo JJ, Frank B, Hayes JW Food and space revisited: The role of drift-feeding theory in predicting the distribution, growth, and abundance of stream salmonids: Environmental Biology of Fishes. DOI /s Strayer DL, Downing JA, Haag WR, King TL, Layzer JB, Newton TJ & Nichols SJ Changing perspectives on pearly mussels, North America s most imperiled animals. BioScience 54: UICN, 2014, Hemsida Watz J, Piccolo JJ The role of temperature in the prey capture probability of drift-feeding juvenile brown trout (Salmo trutta), Ecology of freshwater fish. 1-7

11 Watz J, Piccolo JJ, Bergman E, Greenberg L Day and night drift-feeding by juvenile salmonids at low water temperatures. uppsats, Biologi, Karlstads universitet Österling M, Ferm J, Piccolo JJ Parasitic freshwater pearl mussel larvae (Margaritifera margaritifera L.) reduce the drift-feeding rate of juvenile brown trout (Salmo trutta L.). Env Biol Fish. DOI /s x Österling M, Mejdell-Larssen B Impact of origin and condition of host fish (Salmo trutta) on parasitic larvae of Margaritifera margaritifera, Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 23: